Microplásticos en la abeja melífera (Apis mellifera) en colmenares urbanos de Lima metropolitana, Perú

Jose Iannacone; Manuel Seminario; David Minaya; Lorena Alvariño; Luz Castañeda-Perez; Graciano Tejada

doi:10.15649/2346075X.4450

Authors

Jose Iannacone Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV), Lima, Perú. https://orcid.org/0000-0003-3699-4732
Manuel Seminario Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV), Lima, Perú. https://orcid.org/0009-0008-5626-8918
David Minaya Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV), Lima, Perú. https://orcid.org/0000-0002-9085-5357
Lorena Alvariño Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV), Lima, Perú. https://orcid.org/0000-0003-1544-511X
Luz Castañeda-Perez Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV), Lima, Perú. https://orcid.org/0000-0001-6684-8205
Graciano Tejada Servicio Nacional de Sanidad Agraria (SENASA), Lima, Perú.

DOI:

https://doi.org/10.15649/2346075X.4450

Keywords:

Apiary, Apis mellifera, environmental pollution, honey bee, microplastic

Abstract

Introducción. Los microplásticos (MPs) son actualmente un problema emergente debido a su lenta degradación y su amplia distribución en el suelo y la atmósfera, contribuyendo a una amenaza ambiental. La abeja melífera (Apis mellifera) sirve como un polinizador crucial y bioindicador ambiental, desempeñando un papel esencial en la agrobiodiversidad. Objetivo . Este estudio evaluó la presencia de MPs en abejas obreras de colmenas urbanas en Lima Metropolitana, Perú. Materiales y métodos. Se recolectaron muestras de abejas melíferas de tres apiarios urbanos en los distritos de Puente Piedra (norte), La Molina (centro) y Pachacamac (sur) entre octubre y diciembre de 2023. Los MPs se cuantificaron en partículas por 90 abejas, considerando superficies externas e internas, y se clasificaron por forma, color y tamaño. Resultados y discusiones. Se identificó la presencia de microplásticos (MPs) en Apis mellifera de los tres apiarios evaluados. Se observaron cantidades similares de MPs en los apiarios ubicados en Pachacamac (41 partículas externas y 10 internas) y La Molina (38 partículas externas y 12 internas), encontrándose cantidades menores en Puente Piedra (19 partículas externas y 15 internas). Las superficies externas de A. mellifera presentaron mayor cantidad de MPs que las partes internas. Se encontraron diferencias significativas en la distribución de MPs filamentosos en los apiarios. Las MPs filamentosas fueron predominantes, con colores que incluyeron azul, negro, rojo y blanco, y tamaños que variaron de 40 a 4400 µm. Conclusiones. Los hallazgos y datos sugieren que las abejas obreras Apis mellifera podrían servir como potenciales bioindicadores de contaminación por microplásticos en apiarios urbanos.

References

1. Anbumani S, Kakkar P. Ecotoxicological effects of microplastics on biota: A review. Environ Sci Pollut Res. 2018;25:14373-96. https://doi.org/10.1007/s11356-018-1999-x

2. Campanale C, Massarelli C, Savino I, Locaputo V, Uricchio VF. A detailed review study on potential effects of microplastics and additives of concern on human health. Int J Environ Res Public Health. 2020;17(4):1212. https://doi.org/10.3390/ijerph17041212

3. MacLeod M, Arp HPH, Tekman MB, Jahnke A. The global threat from plastic pollution. Science. 2021;373(6550):61-5. https://doi.org/10.1126/science.abg5433

4. Pasquini E, Ferrante F, Passaponti L, Pavone FS, Costantini I, Baracchi D. Microplastics reach the brain and interfere with honey bee cognition. Sci Total Environ. 2024;912(169362):169362. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2023.169362

5. Mammo FK, Amoah ID, Gani KM, Pillay L, Ratha SK, Bux F, et al. Microplastics in the environment: Interactions with microbes and chemical contaminants. Sci Total Environ. 2020;743:140518. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.140518

6. Priya AK, Jalil AA, Dutta K, Rajendran S, Vasseghian Y, Qin J, et al. Microplastics in the environment: Recent developments in characteristic, occurrence, identification and ecological risk. Chemosphere. 2022;298:134161. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2022.134161

7. Yu H, Zhang Y, Tan W, Zhang Z. Microplastics as an emerging environmental pollutant in agricultural soils: Effects on ecosystems and human health. Front Environ Sci. 2022;10:855292. https://doi.org/10.3389/fenvs.2022.855292

8. Cortés-Corrales L, Flores JJ, Rosa A, Van der Steen JJM, Vejsnæs F, Roessink I, et al. Evaluation of microplastic pollution using bee colonies: An exploration of various sampling methodologies. Environ Pollut. 2024;350:124046. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2024.124046

9. Moreno-Gómez-Toledano R, Jabal-Uriel C. The “Plastic Age”: From endocrine disruptors to microplastics – An emerging threat to pollinators. In: Rafael Moreno-Gómez-Toledano, editor. Environmental Health Literacy Update – New Evidence, Methodologies and Perspectives. London: IntechOpen; 2024. p. 9-20. http://dx.doi.org/10.5772/intechopen.1004222

10. Wang C, Zhao J, Xing B. Environmental source, fate, and toxicity of microplastics. J Hazard Mater. 2021;407:124357. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2020.124357

11. El-Sherif DM, Eloffy MG, Elmesery A, Abouzid M, Gad M, El-Seedi HR, et al. Environmental risk, toxicity, and biodegradation of polyethylene: A review. Environ Sci Pollut Res. 2022;29(54):81166-82. https://doi.org/10.1007/s11356-022-23382-1

12. Hidalgo-Ruz V, Gutow L, Thompson RC, Thiel M. Microplastics in the marine environment: A review of the methods used for identification and quantification. Environ Sci Technol. 2012;46(6):3060-75. https://doi.org/10.1021/es2031505

13. Duis K, Coors A. Microplastics in the aquatic and terrestrial environment: Sources (with a specific focus on personal care products), fate and effects. Environ Sci Eur. 2016;28(1):2. https://doi.org/10.1186/s12302-015-0069-y

14.Al Naggar Y, Brinkmann M, Sayes CM, AL-Kahtani SN, Dar SA, El-Seedi HR, et al. Are honey bees at risk from microplastics? Toxics. 2021;9(5):109. https://doi.org/10.3390/toxics9050109

15.Idrees A, Qadir ZA, Hasnat AU, Afzal A, Ahmad S, Aqueel MA, et al. Effectiveness of honeybee (Apis mellifera) visit on the pollination of different sunflower cultivars. J King Saud Univ Sci. 2023;35(7):102837. https://doi.org/10.1016/j.jksus.2023.102837

16.Bernabé-Paniagua K, Malca-Casavilca N, Wong Sato AA, Revilla I, Churata-Salcedo JM, ZeaFernández MG, Bonifaz E, et al. Estado del arte de las redes ecológicas de polinización y visitadores florales del Perú. Rev Forest Perú. 2024;39(1):116-49. https://doi.org/10.21704/rfp.v39i1.2113

17.Collantes GRD, Del Cid AR, Santos-Murgas A, Atencio R. Importancia de los insectos polinizadores en la sostenibilidad de los agroecosistemas productivos. Rev Semilla Este. 2023;3(2):8-26. https://proyectos.idiap.gob.pa/uploads/adjuntos/art1-.pdf

18.Potts SG, Imperatriz-Fonseca V, Ngo HT, Aizen MA, Biesmeijer JC, Breeze TD, et al. Safeguarding pollinators and their values to human well-being. Nature. 2016;540(7632):220-9. https://doi.org/10.1038/nature20588

19.Van der Sluijs JP, Vaage NS. Pollinators and global food security: The need for holistic global stewardship. Food Ethics. 2016;1:75-91. https://doi.org/10.1007/s41055-016-0003-z

20.Al Naggar Y, Codling G, Giesy JP, Safer A. Beekeeping and the need for pollination from an agricultural perspective in Egypt. Bee World. 2018;95(4):107-12. https://doi.org/10.1080/0005772X.2018.1484202

21.Khalifa SAM, Elshafiey EH, Shetaia AA, El-Wahed AAA, Algethami AF, Musharraf SG, et al. Overview of bee pollination and its economic value for crop production. Insects. 2021;12(8):688. https://doi.org/10.3390/insects12080688

22.Liang H, He YD, Theodorou P, Yang CF. The effects of urbanization on pollinators and pollination: A meta-analysis. Ecol Lett. 2023;26(9):1629-42. https://doi.org/10.1111/ele.14277

23.Hung KJ, Kingston JM, Albrecht M, Holway DA, Kohn JR. The worldwide importance of honey bees as pollinators in natural habitats. Proc R Soc B. 2018;285(1870):20172140. https://doi.org/10.1098/rspb.2017.2140

24.Papa G, Pellecchia M, Capitani G, Negri I. The use of honey bees (Apis mellifera L.) to monitor airborne particulate matter and assess health effects on pollinators. Environ Sci Pollut Res. 2024:1-13. https://doi.org/10.1007/s11356-024-33170-8

25.Herrero-Latorre C, Barciela-García J, García-Martín S, Peña-Crecente RM. The use of honeybees and honey as environmental bioindicators for metals and radionuclides: A review. Environ Rev. 2017;25(4):463-80. https://doi.org/10.1139/er-2017-0029

26.Oliveira M, Ameixa OMCC, Soares AMVM. Are ecosystem services provided by insects “bugged” by micro (nano) plastics? Trends Anal Chem. 2019;113:317-20. https://doi.org/10.1016/j.trac.2019.02.018

27.Badiou-Beneteau A, Benneveau A, Geret F, Delatte H, Becker N, Brunet JL, et al. Honeybee biomarkers as promising tools to monitor environmental quality. Environ Int. 2013;60:31-41. https://doi.org/10.1016/j.envint.2013.07.002

28.Zhou X, Taylor MP, Davies PJ, Prasad S. Identifying sources of environmental contamination in European honey bees (Apis mellifera) using trace elements and lead isotopic compositions. Environ Sci Technol. 2018;52(3):991-1001. https://doi.org/10.1021/acs.est.7b0408412

29.Seeley TD, Tautz J. Worker piping in honey bee swarms and its role in preparing for liftoff. J Comp Physiol A. 2001;187:667-76. https://doi.org/10.1007/s00359-001-0243-0

30.Jiménez E. Manejo y mantenimiento de colmenas. Madrid: Ediciones Mundi-Prensa; 2017. 31.Siefert P, Buling N, Grünewald B. Honey bee behaviours within the hive: Insights from long-term video analysis. PLOS ONE. 2021;16(3): e0247323. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0247323

32.Hale RC, Seeley ME, La Guardia MJ, Mai L, Zeng EY. A global perspective on microplastics. J Geophys Res Oceans. 2020;125(1): e2018JC014719. https://doi.org/10.1029/2018JC014719

33.Iannacone J, Huyhua A, Alvariño L, Valencia F, Principe F, Minaya D, et al. Microplásticos en la zona de marea alta y supralitoral de una playa arenosa del litoral costero del Perú. Biologist (Lima). 2019;17(2):335-46. https://doi.org/10.24039/rtb2019172369

34.Iannacone J, Príncipe F, Alvariño L, Minaya D, Panduro G, Ayala Y. Microplásticos en el “cangrejo peludo” Romaleon setosum (Molina, 1782) (Cancridae) del Perú. Rev Investig Vet Peru. 2022;33(1). https://doi.org/10.15381/rivep.v33i1.22161

35.Edo C, Fernández-Alba AR, Vejsnæs F, van der Steen JJM, Fernández-Piñas F, Rosal R. Honeybees as active samplers for microplastics. Sci Total Environ. 2021;767:144481. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.144481

36.Lusher AL, Welden NA, Sobral P, Cole M. Sampling, isolating and identifying microplastics ingested by fish and invertebrates. Anal. Methods. 2017;9: 1346–60. https://doi.org/10.1039/c6ay02415g

37.Bashir S, Ghosh P, Lal P. Dancing with danger-how honeybees are getting affected in the web of microplastics-a review. NanoImpact. 2024;35:100522. https://doi.org/10.1016/j.impact.2024.100522

38.Orellana V. Relación entre la distancia de centros urbanos y la cantidad de micro plásticos provenientes de los cuerpos de abejas (Apis mellifera) de las colmenas de apicultores de la zona periurbanas del cantón Gualaceo [tesis para optar por el grado de Maestría en línea]. 2023. https://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/25225

39.Sánchez EH, Peláez JH, Giraldo JC, Parra MV. Protocolo para el manejo de incidentes y emergencias por la presencia de la abeja Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae) en la zona urbana de Medellín, garantizando la preservación y cuidado de la especie. En: Gestin del riesgo y medio ambiente. Medellín: Sello Editorial Tecnológico de Antioquía; 2020. pp. 163-208. https://dspace.tdea.edu.co/handle/tdea/1125

40.González-Pleiter M, Edo C, Aguilera Á, Viúdez-Moreiras D, Pulido-Reyes G, González-Toril E, et al. Occurrence and transport of microplastics sampled within and above the planetary boundary layer. Sci Total Environ. 2021;761:143213. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.143213

41.Iannacone J, Principe F, Minaya D, Panduro G, Carhuapoma M, Alvariño L. Microplásticos en peces marinos de importancia económica en Lima, Perú. Rev Investig Vet Peru. 2021;32(2). https://doi.org/10.15381/rivep.v32i2.20038

42.Canchari F, Iannacone J. Microplastics in sediments deposited by rainwater runoff in a populated center in the Peruvian Andes. RBRH. 2023;28:e7. https://doi.org/10.1590/2318-0331.282320220108

43.Al Naggar Y, Sayes C, Collom C, Ayorinde T, Qi S, El-Seedi H, et al. Chronic exposure to polystyrene microplastic fragments has no effect on honey bee survival, but reduces feeding rate and body weight. Toxics. 2023;11(2):100. https://doi.org/10.3390/toxics11020100

44.Zhu L, Wang K, Wu X, Zheng H, Liao X. Association of specific gut microbiota with polyethylene microplastics caused gut dysbiosis and increased susceptibility to opportunistic pathogens in honeybees. Sci Total Environ. 2024;918:170642. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2024.170642

45.Al Naggar YA, Ali H, Mohamed H, El Kholy S, El-Seedi HR, Mohamed A, et al. Exploring the risk of microplastics to pollinators: focusing on honey bees. Environ Sci Pollut Res. 2024;31:46898-909. httsps://doi.org/10.1007/s11356-024-34184-yg

46.Tarafdar A, Choi SH, Kwon JH. Differential staining lowers the false positive detection in a novel volumetric measurement technique of microplastics. J Hazard Mater. 2022;432:128755. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2022.128755